光明網訊（記者 趙清建）蜜蜂采蜜、傳粉是我們熟悉的動植物“互惠”故事。其實，自然界中還存在著鮮為人知的“雙重互惠”現象，近日，中科院動物研究所肖治術團隊在國際動物學會會刊《Integrative Zoology》發表論文，揭示赤腹松鼠等嚙齒動物為油麻藤提供傳粉和種子傳播的“一條龍貼心服務”現象，該研究證實了嚙齒動物作為雙重互惠者在同一植物傳粉和種子傳播等服務中的有效性。

動物媒介擔當植物的“紅娘”和“播客”

動物媒介所提供的傳粉和種子傳播行為類似于“紅娘”和“播客”，是關鍵生態系統服務功能，影響植物繁殖成功、種群和群落動態。在世界各地，很多動物類群（物種）是開花植物的有效傳粉者或種子傳播者。在自然界，約87.5%的有花植物依賴各種動物來為其提供傳粉服務，60-95%的木本植物依賴各種動物為其提供種子傳播服務。由于花和果實（種子）在形態、結構、營養、物候等方面所存在巨大差異，同一植物的傳粉和種子傳播服務通常分別由不同動物類群（物種）來承擔，實行“分包式服務”。比如，山茶科山茶屬（Camellia）的種類通常由蜜蜂或鳥類來完成授粉，但其種子的傳播服務則完全依賴松鼠等嚙齒動物的分散貯藏活動。因此，動物與植物的花或者果實（種子）之間形成了各自的協同適應策略，而且通過這種“分包式服務”能更有效地促進植物的授粉結實和種子更新等關鍵生活史過程的順利完成，從而維持植物種群的穩定性和群落多樣性。

然而，在自然界中，同一動物能否為同一植物既完成授粉，又提供種子傳播等服務？這種同一動物為同一植物所提供的“一條龍貼心服務”現象，被稱為“雙重互惠”（double mutualism）。“雙重互惠”是一種較為罕見的自然現象，也是有趣的重要生物學問題。根據最近一項全球性綜合調查，“雙重互惠”現象多發生在食物資源和互惠者均有限的島嶼生態系統（68%）和泛化程度較高的熱帶地區（65.5%）。研究還表明，可同時扮演雙重互惠者的角色以鳥類為多（62%），且主要發生在兼具輻射對稱的花和肉質果實的植物（87%）。由于當前已知的雙重互惠案例在自然界中了解不多，我們對該現象在植物種群和群落動態中的作用依然知之甚少。

油麻藤的“紅娘”和“播客”

油麻藤（俗稱禾雀花，Mucuna sempervirens）是一類分布于亞熱帶和熱帶地區的藤本類豆科植物，許多種類具有老莖生花的現象，它們的花序大而艷麗，深得人們喜愛。在世界范圍內，油麻藤屬（Mucuca）已知有100余種藤本植物。油麻藤屬物種多為自交不親和植物。也就是說，如果缺乏動物媒介來完成授粉，就不能結果（即 “開花無果”現象）。因此，大多數油麻藤屬物種需有特定動物來打開花兒以完成授粉和結實，特稱為“爆裂傳粉”。

爆裂傳粉在豆科植物里是較為普遍的一種傳粉方式，指動物通過吻端或前肢用力按壓翼瓣,并向上推開旗瓣，從而破開龍骨瓣，使雌蕊和雄蕊暴露出來，花粉即刻彈射而出，附著在動物的吻端、面部或前肢上，并在訪問下一朵花時傳遞花粉。動物媒介必須打開每朵花，需用相當大的力量來擠壓翼瓣和旗瓣。如果油麻藤的花不借助動物來開裂，則不能完成結實。

圖1 油麻藤老莖生花及花朵結構（于桂清拍攝自湖南壺瓶山保護區）

在花期，油麻藤粗大的木質老莖上著生有大量艷麗、形似雀兒的花朵，串串花序散發著濃郁但令人難以忍受的香味兒，在花朵基部藏有香甜可口的花蜜。只見蜜蜂在花叢中飛舞，卻無力撬開花瓣而獲得花蜜。但令人疑惑的是，哪些動物能有此口福呢？目前，已有研究證實獼猴、蝙蝠、貂、花面貍、嚙齒動物和少數鳥類等動物是油麻藤屬植物的關鍵傳粉者。這些動物掌握了各種技能可撬開油麻藤的花瓣，能享用到香甜的花蜜，同時為油麻藤完成了傳宗接代。

雖然在全球不同大陸的油麻藤屬植物的傳粉生物學問題均有所研究，但哪些動物媒介，以及它們如何為油麻藤各物種提供種子傳播服務卻鮮為人知。一個關鍵的問題是，如何見證雙重互惠現象出現在油麻藤屬植物中？也就是說，這些已知的動物傳粉者是否、以及如何作為有效種子傳播者為相同的油麻藤物種提供種子傳播服務？

圖2 油麻藤果莢碩果累累（肖治術拍攝自四川都江堰）

松鼠為油麻藤提供“貼心服務”

在中國、日本和泰國等地，最近的研究證實松鼠等嚙齒動物是油麻藤（Mucuna sempervirens）、大果油麻藤（M. macrocarpa）等種類的關鍵傳粉者。油麻藤屬物種的果實為莢果，內含1-10多粒種皮堅硬的種子，且多數種類的種子較大，種仁內富含營養，且還有較高比例的L-Dopa（左旋多巴），具有一定毒性、甚至劇毒。從油麻藤種子的上述特性來看，推測可能適合嚙齒動物通過分散貯藏方式來傳播其種子，但鳥類難以取食該類種子（多取食漿果）。

問題的關鍵是，為油麻藤授粉的嚙齒動物是否、以及如何通過分散貯藏來為同一物種充當有效的種子傳播者？肖治術解釋稱，分散貯藏是許多嚙齒動物和一些鴉科鳥類的一類典型食物貯藏行為，同時為堅果類植物提供種子傳播服務，因此這些動物是有名的植物“播客”。

圖3 赤腹松鼠為油麻藤授粉（陳立軍拍攝自四川都江堰青城山）

為了證實嚙齒動物作為雙重互惠者在同一植物傳粉和種子傳播等服務中的有效性，中科院動物研究所肖治術團隊對四川都江堰地區油麻藤（Mucuna sempervirens）的動物傳粉和種子傳播進行了多年實地調查。研究結果為嚙齒動物能為同一植物提供雙重互惠服務的假說提供了有力的證據。

通過紅外相機拍攝，發現赤腹松鼠（Callosciurus erythraeus）和小泡巨鼠（Leopoldamys edwardsi）等嚙齒動物是油麻藤花朵的常見訪問者，并通過爆裂傳粉而充當了主要的傳粉者，確保了成功授粉和結實。除了嚙齒動物，發現花面貍（Paguma larvata）也經常訪花，并能進行爆裂傳粉。另外，通過多年連續追蹤標記的油麻藤種子，首次證實這些嚙齒動物也是油麻藤的有效種子傳播者，即通過分散貯藏方式來為其“播種”，部分種子甚至歷經被多次搬運和貯藏，并最后存活到萌發和幼苗出現。更重要的是，該研究是首次在歐亞大陸發現了罕見的雙重互惠現象。

油麻藤物種與分散貯藏的嚙齒動物之間所形成的雙重互惠現象發生在具左右對稱花的干果類種子植物中。這也是極為罕見的。但為什么雙重互惠現象在具有兩側對稱花的干果類植物中鮮有存在，而且為什么該現象在大陸生態系統中也極為罕見？基于油麻藤屬的物種和相關嚙齒動物在亞洲熱帶和亞熱帶區域的廣泛分布情況，該現象可能普遍存在，值得深入調查研究。

由于人為干擾景觀中的動物傳粉和種子傳播等關鍵服務功能極易缺失，隱性滅絕風險加大，這種罕見的雙重互惠現象可能對人類干擾環境下這些油麻藤物種的種群保護至關重要，同時也非常必要深入研究和保護以油麻藤與嚙齒動物為代表的雙重互惠現象。

該項研究近日在線發表在國際動物學會會刊《Integrative Zoology》(2021)上。研究工作得到了國家自然科學基金面上項目的資助。

圖4 嚙齒動物對油麻藤種子的取食和傳播（a, 松鼠存在區域；b, 松鼠缺失區域）

論文鏈接：https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/1749-4877.12603